Takashi Natsume i jego duchowy towarzysz Madara, zwany „Nyanko”, nadal zwracają imiona youkai zebrane w Księdze Przyjaciół odziedziczonej przez Takashiego po jego zmarłej babci, Reiko.
Pewnego dnia, wracając ze szkoły, Takashi spotyka kryjącego się w cieniu ayakashi, Monmonnbou, który po usłyszeniu imienia Reiko opowiada o łączącym ich wspomnieniu. Wrodzona ciekawość Takashiego sprawia, że ten postanawia zwiedzić tajemnicze miasto, w którym niegdyś mieszkała jego babcia. Po zaprzyjaźnieniu się z dawną znajomą Reiko, Yorie Tsumurą i jej synem, Mukuo, Takashi odkrywa kolejne karty z przeszłości swojej babci.
W międzyczasie Nyanko zbacza z trasy w pogoni za jedzeniem i wpada na podejrzane „duchowe nasionko”, z którego w cudowny sposób w przeciągu nocy wyrasta drzewo owocowe. Ulegając łakomstwu, Nyanko zjada owoc, po spożyciu którego rozpada się na trzy istoty. Szukając rozwiązania kłopotów Nyanko, Takashi i udzielający mu pomocy przyjaciele niespodziewania odkrywają kolejne sekrety, które skrywa miasto.
